기후변화가 곤줄박이 (Sittiparus varius)의 번식생태와 생물계절성 불일치에 미치는 영향

Abstract

기후변화로 인한 영양단계간 생물계절성 불일치는 생태계 구성원간의 상호작용을 교란시킨다. 특히 산림성 조류와 곤충 먹이원의 생물계절성 변화정도의 차이는 산림성 조류의 번식시기와 곤충 먹이원의 최대 가용시기 간의 불일치로 이어져, 조류의 번식에 부정적인 영향을 미치고 더 나아가 개체군 감소와 산림생태계의 기능 저하를 초래할 수 있다. 그러나 기후변화가 국내 산림성 조류의 생물계절성에 미치는 영향을 파악하기 위한 광역적 규모의 장기 모니터링 체계가 없는 상황이며, 조류의 생물계절성과 번식생태에 대한 기후변화의 영향을 파악하고 예측하는 연구 역시 부족한 실정이다. 본 연구는 박새(Parus major)와 곤줄박이(Sittiparus varius)를 대상으로 광역적 규모의 생물계절성 장기 모니터링에 적용이 가능한 번식시기 자동 모니터링 개발, 장기적 기온 변화와 생물계절성 불일치가 곤줄박이의 번식생태에 미치는 영향 파악, 기후변화에 따른 곤줄박이 산란일 변화 예측을 목적으로 수행되었다. 이를 위해 강원도 원주시 백운산, 전라남도 구례군 지리산, 전라남도 광양시 백운산에서 고도가 다른 12개 조사구에 인공새집 576개를 설치하여 박새와 곤줄박이의 번식지표를 파악하고, 조사구별 기온을 측정하였다. 지리산에서는 2015년부터 2018년까지, 원주시 백운산과 광양시 백운산에서는 2016년부터 2018년까지 조사를 수행하였다. 첫째, 번식시기 자동 모니터링 개발을 위해 2016년부터 2018년까지 12개 조사구에서 소형 온도기록계를 통해 측정한 새집내부온도와 박새와 곤줄박이에 대한 인공새집 번식조사결과를 이용하였으며, 기계학습을 이용하여 번식상황 분류모형을 개발하고 산란일과 부화일을 추정하였다. 둘째, 장기적 기온 변화가 곤줄박이 번식생태에 미치는 영향을 파악하기 위하여, 구례군 지리산의 고도 300m, 900m, 1,300m에 위치한 3개 조사구에서 2015년부터 2018년까지 인공새집 번식을 조사하고, 곤줄박이의 산란일, 한배산란수, 번식실패 둥지 비율과 번식기 전 기온의 연도별 변화를 분석하였다. 셋째, 기후변화에 따른 곤줄박이 산란일 변화를 예측하기 위해, 2016년부터 2018년까지 12개 조사구에서 기록된 3월 기온(3월 10 – 21일)과 산란일(학습자료)을 이용하여 산란일 예측모형을 개발하였다. 또한 2006년부터 2015년까지 지리산 고도 300m, 900m 조사구의 3월 기온과 산란일(검증자료)을 이용하여 산란일 예측모형의 정확도를 검증하였으며, 산란일 예측모형을 통해 RCP (Representative Concentration Pathway) 4.5와 8.5 기후변화 시나리오에 따른 2100년까지의 산란일을 예측하였다. 이를 통해 산란일에 대한 기후변화 영향의 지역간 차이를 파악하고, 기후변화 완화(mitigation) 정도에 따른 산란일 변화 경향의 차이를 분석하였다. 넷째, 고도별 곤줄박이와 주요 먹이원인 나비목 유충 간의 생물계절성 일치도와 생물계절성 불일치가 곤줄박이 번식생태에 미치는 영향 파악을 위해 전라남도 광양 백운산의 4개 고도(200m, 400m, 800m, 1,000m)에 위치한 5개 조사구에서 현장조사를 실시하였다. 고도별 나비목 유충의 발생양상(최대 발생시기, 최대 발생량, 최대 발생기간)과 곤줄박이 유조의 최대 성장시기를 파악하고, 나비목 유충과 곤줄박이간 생물계절성 일치도를 파악하였다. 생물계절성 일치도에 따른 유조의 먹이원 비율과 이소 전 건강도 변화를 파악하기 위해, 곤충 및 기타 먹이원과 유조 혈액의 탄소 및 질소 안정성 동위원소비(δ13C, δ15N)를 분석하여 둥지별 먹이원 비율을 추정하였으며, 13일령 유조의 부척 길이와 체중을 측정하여 이소 전 건강도를 파악하였다. 연구 결과, 첫째, 박새와 곤줄박이에 대한 번식상황 분류모형의 정확도와 AUC (Area Under the Curve)가 모두 0.9이상으로 나타나, 모형의 수행능력이 뛰어난 것으로 확인되었다. 번식상황 추정결과를 이용하여 추정한 산란일과 부화일에 대한 평균 추정 오차(RMSE: Root Mean Square Error)는 박새 2.44 – 4.94일, 곤줄박이 1.31 – 3.03일로 나타나, 박새류에 대한 번식시기 추정의 정확도가 상당히 높고, 종간 번식시기 추정의 정확도에도 차이가 없는 것으로 나타났다. 따라서 박새류로 대표되는 산림성 조류의 생물계절성에 대한 기후변화의 영향을 파악하기 위한 광역적 규모의 장기 모니터링에 온도기록계를 이용한 번식시기 자동 모니터링을 적용한다면, 인적 오류(human error)를 줄이고 조사 방법을 표준화하며, 조사 비용과 시간을 절감할 수 있을 것으로 기대된다. 둘째, 전라남도 구례군 지리산 고도 300m, 900m, 1,300m 조사구의 번식기 전 기온의 연도별 변화를 확인한 결과, 저지대의 기온 변화는 미미한 반면, 고지대에서는 뚜렷한 기온 상승이 확인되었다. 그러나 곤줄박이 산란일은 세 조사구 모두에서 뚜렷한 연도별 변화가 나타나지 않았다. 고지대에서 확인된 기온 상승은 기후변화의 영향이 고지대에서 저지대에 비해 더욱 빠르게 심화될 수 있음을 의미한다. 그러나 고지대에서의 번식기 전 기온과 산란일의 장기적 변화 경향의 차이가 나타났음에도 불구하고, 한배산란수 감소 또는 번식실패 둥지 비율 증가 등 번식지표의 악화는 확인되지 않았다. 향후 곤줄박이 번식에 대한 기후변화의 영향을 파악하기 위해, 번식성공률 및 유조의 이소 전 건강도 등 다른 번식지표에 대한 추가적인 모니터링이 필요하다고 생각된다. 셋째, 곤줄박이 산란일 예측모형의 예측변수로는 3월 일평균기온의 평균과 일최고기온의 평균이 선정되었다. 검증자료와 학습자료에 대한 추정오차는 각각 5.21일, 5.60일로 큰 차이가 없었으며, 검증자료의 산란일과 검증자료의 3월 기온과 산란일 예측모형을 통해 추정된 산란일간 높은 상관관계가 나타났다. 기후변화 시나리오를 이용하여 곤줄박이의 산란일 변화를 예측한 결과, 이산화탄소 배출량이 현재 수준으로 유지될 경우(RCP 8.5), 2090년대의 산란일은 현재보다 10일 빨라질 것으로 나타났다. 반면 기후변화 완화를 통해 2100년 이산화탄소 농도를 540ppm까지 감축할 경우(RCP 4.5), 2090년대 산란일은 현재보다 4일 앞당겨질 것으로 예측되었다. 특히 RCP 8.5 시나리오에서는 고위도 및 고지대의 산란일이 다른 지역에 비해 더욱 빨라지는 것으로 나타나, 국내 고위도 및 고지대 곤줄박이 개체군에 대한 기후변화의 영향이 다른 지역에 비해 더욱 심화될 것으로 예측되었다. 넷째, 고도 상승에 따른 기온 저하로 인해 곤줄박이 유조의 최대 성장시기와 나비목 유충의 최대 발생시기 모두 고도가 높아질수록 지연되었다. 그러나 나비목 유충의 최대 발생시기가 빠를수록 곤줄박이 유조의 최대 성장시기는 유충 발생시기에 비해 상대적으로 늦어져, 기온 상승에 따라 나비목 유충과 곤줄박이간의 생물계절성 불일치가 증가하였다. 나비목 유충의 최대 발생량은 고도가 높아질수록 감소했으나, 최대 발생기간은 고도에 따른 유의한 변화가 나타나지 않았다. 안정성 동위원소비 분석을 통해 곤줄박이 유조의 먹이원 비율을 파악한 결과, 고도에 따라 유조 혈액의 δ13C가 증가하므로 나비목 유충 비율은 감소하고 메뚜기목과 거미목 비율이 높아질 것으로 추정되었다. 이는 나비목 유충의 출현이 늦고 발생량이 적은 고지대에서 번식하는 곤줄박이는 나비목 유충의 일부를 다른 먹이로 대체하여 유조에게 제공한 결과로 생각된다. 유조 혈액의 δ15N는 번식시기가 늦어질수록 감소하였으며, 주요 먹이원의 비율을 재구성한 결과, 번식시기가 늦을수록 메뚜기목의 비율이 유의하게 증가하였다. 이는 최대 발생시기 이후 가용도가 감소하는 나비목 유충 대신 가을까지 가용도가 증가하는 메뚜기목을 더 많이 급이한 결과로 생각된다. 유조의 이소 전 건강도는 생물계절성 불일치가 증가할수록 저하되는 것으로 나타났으며, 따라서 유조의 최대 성장시기에 나비목 유충이 충분하게 제공되는 것은 유조의 성장에 중요한 것으로 판단된다. 그러나 안정성 동위원소비 및 먹이원 비율에 따른 유조의 이소 전 건강도의 변화는 나타나지 않았다. 결론적으로 기온이 상승할수록 나비목 유충과 곤줄박이의 생물계절성 불일치가 증가하며, 이러한 생물계절성 불일치는 대체 먹이의 이용에도 불구하고 유조의 이소 전 건강도를 저하시켜 곤줄박이의 번식에 부정적인 영향을 미칠 수 있는 것으로 확인되었다. 본 연구 결과, 고지대에서 번식하는 곤줄박이 개체군의 산란일과 번식기 전 기온의 장기적 변화 경향의 차이가 나타났으나, 한배산란수 감소 또는 번식실패비율 증가 등의 뚜렷한 번식지표의 악화는 확인되지 않았다. 그러나 고도별 곤줄박이 유조의 최대 성장시기와 나비목 유충 최대 발생시기를 비교한 결과, 기온 상승에 따라 나비목 유충의 최대 발생시기가 앞당겨질수록 나비목 유충과 곤줄박이간의 생물계절성 불일치가 증가하며, 생물계절성 불일치의 증가는 유조의 이소 전 건강도에 부정적인 영향을 미치는 것으로 나타났다. 따라서 최근 10여년 동안 발생한 고지대에서의 급격한 기온 상승에 따라 곤줄박이와 나비목 유충간 생물계절성 불일치의 증가와 그로 인한 유조의 이소 전 건강도 저하가 발생했을 가능성이 있다고 판단된다. 기후변화 시나리오를 통해 예측된 곤줄박이의 산란일은 기후변화 완화정도에 관계없이 21세기 중반까지 지속적으로 앞당겨질 것으로 나타났으며, 또한 기후변화가 현재 속도로 진행될 경우에는 고위도 및 고지대에서의 기온 상승이 빠르게 진행될 것으로 예측되었다. 따라서 앞으로의 기온 상승으로 인해 나비목 유충과 곤줄박이간의 생물계절성 불일치 증가 및 그에 따른 유조의 이소 전 건강도 저하가 점차 심화될 가능성이 있다고 판단되며, 특히 고지대 및 고위도 개체군에 대한 영향이 더욱 클 것으로 예상된다. 곤줄박이와 같이 나비목 유충을 번식기 주요 먹이원으로 이용하는 산림성 조류와 나비목 유충간의 생물계절성 불일치 심화는 어린 새들의 건강도 저하, 나비목 유충 포식을 통한 잎 피해 저감 등 산림성 조류가 제공하고 유지하는 생태적 기능을 약화시켜, 산림생태계 전반에 부정적인 영향을 미칠 수 있다. 따라서 기후변화에 대한 산림성 조류와 산림생태계의 취약성을 평가하고 대응방안 마련을 위해, 나비목 유충과 산림성 조류간 생물계절성 불일치에 대한 지속적인 모니터링과 생물계절성 불일치로 인한 유조의 이소 전 건강도의 저하가 개체의 적응도와 개체군 동태에 미치는 영향 파악에 대한 연구가 추가적으로 수행되어야 할 것이다. 특히 장기자료를 통해 파악한 곤줄박이 산란일의 연도별 변화와 기후변화 시나리오를 통해 예측된 산란일 변화 모두 지역간 차이를 보였으며, 곤줄박이와 나비목 유충 간 생물계절성 일치정도가 지역에 따라 달랐다는 점에서, 국내 산림성 조류에 대한 기후변화의 영향을 파악하기 위해서는 광역적 규모의 장기 모니터링을 통해 생물계절성 불일치의 시공간적 변이를 파악할 필요가 있다고 생각된다.

Climate change can alter and disrupt the phenological interaction between organisms from various trophic levels in ecosystems. In temperate forests, breeding populations of forest birds are particularly susceptible to climate change because their reproductive timing and the peak abundance of arthropod prey must be tightly synchronized. Phenological asynchrony between forest birds and arthropod prey due to climate change can therefore lead to a decline in the population of forest birds and negatively affect the functional associations the function of the forest ecosystem. In Korea, there is no broad-scale, long-term monitoring system to determine the effect of climate change on the breeding phenology of forest birds. Few studies have focused on quantitative analysis of the effect of climate change on the breeding ecology and phenological synchrony of forest birds. This study was aimed at developing automated monitoring system of the timing of breeding in the Great (Parus major) and Varied Tits (Sittiparus varius), investigating the effect of climate change on the breeding ecology of Varied Tits and phenological synchrony between Varied Tits and arthropod prey, and predicting shifts in the breeding phenology of Varied Tits. A nestbox survey was conducted to record breeding data of Great and Varied Tits in 576 nestboxes on Mt. Baegun in Wonju (four study plots), Mt. Jiri in Gurye (three study plots), and Mt. Baekwoon in Gwangyang (five study plots). The ambient temperature was also measured at all 12 study plots using a temperature/relative humidity data logger. The field survey was conducted between 2015 and 2018 on Mt. Jiri and between 2016 and 2018 on Mt. Baegun and Mt. Baekwoon. The breeding stages classification models were developed through machine learning using the breeding data and the nestbox temperature recorded by a small temperature data logger (TDL) from 2016 to 2018, thereby creating an automated monitoring system for the breeding timing of the two bird species. The first egg-laying dates and hatching dates were estimated through the classification models and, compared with the dates recorded from nestbox surveys. The annual trends of pre-breeding temperature, egg-laying dates, clutch size, and proportion of failed nests of Varied Tits at three study plots located at 300m, 900m, and 1,300m on Mt. Jiri were analyzed using the long-term nestbox monitoring data (2006 – 2013) and the breeding data from nestbox survey (2015 – 2018). The predictive model for the egg-laying dates was developed by using the egg-laying dates and ambient temperature in March at the 12 study plots from 2016 to 2018 as training data. Also, validation of the model was conducted by comparing observed and predicted egg-laying dates using data from 300m and 900m study plots on Mt. Jiri from 2008 to 2015 as the test data. The egg-laying dates were predicted until 2100 based on the Representative Concentration Pathway (RCP) 4.5 and 8.5 climate change scenarios to investigate how they were affected by climate change and the regional differences observed when climate change mitigation was applied. Further investigation was also conducted on the phenological synchrony between Varied Tits and Lepidoptera larvae along with elevation gradient, and its effects on the breeding ecology of Varied Tits. This was performed using records of the temporal pattern of availability of Lepidoptera larvae (peak date, peak biomass, and peak duration), and the peak date of growth of nestling Varied Tits at five study plots (200m, 400m, 800m, 1,000m) on Mt. Baekwoon (Gwangyang). The proportion of potential prey species in the diets of nestlings was estimated by using carbon and nitrogen stable isotope ratio (δ13C and δ15N) in the whole blood of nestlings and potential prey. The body condition index was then calculated using the weight and tarsus length of nestlings to investigate the effect of phenological asynchrony on the proportion of diets and body condition of nestlings. The accuracy and area under the curve (AUC) of breeding stage classification models were over 0.9, indicating that the performance of the classification model was excellent. In addition, the root mean square error (RMSE) for the estimation of egg-laying dates and hatching dates was 2.44 – 4.94 days for Great Tits and 1.31 – 3.03 days for Varied Tits, which suggested high accuracy in the estimation of breeding timing for both species. The automated monitoring of breeding timing using TDL may therefore be adapted to the broad-scale and long-term monitoring to decrease human error, reduce the cost for field surveys, and standardize the monitoring methods. The rise of pre-breeding temperature was strong in the higher-elevation plots at 900m and 1,300m on Mt. Jiri, but relatively stable in the low-elevation plot on Mt. Jiri over the last decade. Although the mean egg-laying dates shifted more in plots experiencing a greater increase in the pre-breeding temperature, the shift was subtle during the study period. Although there was a difference in the annual trend of pre-breeding temperature and egg-laying dates, there was no evidence of a decrease in clutch size or an increase in the proportion of failed nests. Overall mean of daily mean temperature and daily maximum temperature in March were selected as predictor variables in the predictive model of egg-laying dates of Varied Tits. The RMSE of prediction in the training and test data was 5.60 and 5.21 days, respectively. The observed egg-laying dates of the test data highly correlated with those estimated using the predictive model and temperature in March. Prediction based on the RCP climate change scenario showed that egg-laying dates would be advanced by more than 10 days compared to the present if no mitigation is undertaken (RCP 8.5). On the other hand, under the intermediate mitigation (RCP 4.5), the egg-laying dates were predicted to advance by about 4 days compared to the present. In addition, under the baseline scenario with no mitigation, the egg-laying dates will occur earlier in the higher elevation and latitude regions of South Korea, where the temperature will increase faster. The peak date of growth of the nestling Varied Tits and biomass of Lepidoptera larvae at the five study plots on Mt. Baekwoon in Gwangyang were delayed along the elevation gradient. However, with advancing peak dates of biomass of Lepidoptera larvae, the peak date of growth of the nestlings occurred later, indicating that the phenological asynchrony could increase along with rising temperature. Analysis of stable isotope in the blood of nestlings and potential prey showed that the values of δ13C of blood of nestlings increased with elevation gradient. Estimation of the proportion of potential prey through stable isotope mixing model indicated that such an increase in the values of δ13C were related to decreasing proportions of Lepidoptera larvae and increasing proportion of Araneae and Orthoptera. On the other hand, the values of δ15N in the blood of nestlings decreased over the breeding season. Estimating the proportion of potential prey showed a decrease in the proportion of Orthoptera in the nestlings of late breeding pairs. The body condition of nestlings decreased as phenological asynchrony increased but did not significantly change along with the change in the values of δ13C and δ15N of blood of nestlings and the estimated proportion of potential prey. Consequently, the results indicated that the phenological asynchrony could increase along with a rise in temperature, which could lead to the decrease in body condition of nestlings. This study showed that the advancement of egg-laying dates in Varied Tits was negligible at high elevation plots on Mt. Jiri, where the pre-breeding temperature rose significantly in the past decade, without significant decrease in breeding parameters (clutch size, proportion of failed nest). In comparison with the growth of nestlings along elevation gradient, the peak date of biomass of Lepidoptera larvae and growth of nestlings along with elevation gradients indicated that as peak date of biomass of Lepidoptera larvae advanced with the rise of temperature and, the phenological asynchrony increased, which negatively affected the body condition of nestlings. The inferred increase in phenological asynchrony might have led to the decrease in the body condition of nestlings at higher elevation regions on Mt. Jiri over the past decades. Predicted egg-laying dates of Varied Tits for the coming decades indicated that reproductive phenology would advance under both climate change scenarios (RCP 4.5 and RCP 8.5), and the egg-laying dates would occur earlier in the regions with higher elevation and latitude in South Korea where the temperature would increase faster. Therefore, warming temperature due to climate change may cause an increase in phenological asynchrony, and hence negatively affect the body condition of nestlings of Varied Tit. Such effects may be more severe in the breeding population at higher elevations and latitudes. Phenological asynchrony between forest songbirds and arthropod prey can negatively affect the functions of songbirds such as the top-down control of the density and interactions of leaf-eating Lepidoptera larvae. This can subsequently result in the disruption of structure, function, and services of the forest ecosystem. Therefore, the monitoring of the phenological synchrony between birds and prey should be conducted in order to assess vulnerability and develop a conservation and management strategy for forest birds and ecosystem. Studies on phenological-asynchrony-related decreases in body condition of nestlings and its effects on the population dynamics of birds are also warranted. Additionally, this study showed the regional differences in the annual trend of pre-breeding temperature in the past decade and the predicted shift of egg-laying dates during the 21st century. Broad-scale and long-term monitoring of phenology of forest songbirds should therefore be conducted to evaluate the effect of climate change on the forest songbirds in Korea.