The effect of predator species richness on rodent-borne disease emergence and incidence

Abstract

설치류는 전세계에 널리 분포하고 있으며, 전체 육상 포유류의 40%에 해당할 정도로 번성한 종이다. 주로 먹이사슬의 하위에 위치하여 생태계의 먹이사슬을 유지하는데 중요한 위치에 있기도 하다. 환경에 대한 적응력이 뛰어나 인간의 거주지 영역에서도 번식 및 생활이 잘 이루어지는 편인데, 이러한 특성으로 인하여 인간의 감염병을 매개하는 병원체 보유숙주로서, 오래전부터(예: 중세시대 흑사병) 위협이 되고 있는 존재이기도 하다. 최근에도 설치류 매개질병은 라싸열, 흑사병 등 출현 재출현 감염병과 한타바이러스 감염증(유행성 출혈열) 등의 상재 감염병, 렙토스피라 감염증과 같은 자연재해 상황에서 발생하는 질병에 이르기까지 다양한 형태로 보건학적, 사회경제적 피해를 일으키고 있다. 이에 여러 연구에서 설치류매개감염병의 위험요인을 찾아내고, 이를 실질적 중재 혹은 예측에 활용하고자 하는 학문적 정책적 노력들이 지속되고 있다. 주로 개인수준의 요인, 인구사회학적 요인, 혹은 기후, 지리적요인과 같은 무생물적 환경요인(abiotic environmental factor)에 대한 연구가 대부분을 차지하며, 상대적으로 야생동물 요인 즉, 생태계 내 포식자들의 역할 혹은 먹이경쟁종의 역할에 대한 연구는 부족한 상태이다.

포식동물들의 역할 혹은 먹이경쟁종의 역할에 대한 연구를 위해서 다음의 두가지 접근법이 있다. 첫째는 각 야생동물들의 개체수를 측정하거나 기존에 측정된 자료를 활용한 연구이며, 둘째는 포식동물들의 종 풍부도(species richness) 즉 얼마나 많은 종이 있는지에 대한 자료를 수집하여 수행하는 연구이다. 두가지 방법 모두 가능하며, 첫번째 접근법의 경우 보다 직관적으로 야생동물들의 영향을 파악할 수 있다는 장점이 있지만, 각각의 개체수를 측정하는 것이 현재의 기술로 매우 어려울 뿐만 아니라, 계절 등 환경적 변화에 따라 크게 바뀔 수 있기 때문에 실질적으로 연구를 수행하기 어려운 측면이 있다. 또한 질병발생의 위험요인을 규명하는 연구의 목표중 하나가 질병발생의 예측에 활용한다는 점인 것을 감안하였을때, 측정이 어려운 지표는 예측인자로서의 활용도도 낮다고 할 수 있다. 반면 종 풍부도의 경우, 상대적으로 측정이 용이 하기 때문에 앞서 기술한 두가지의 어려움을 극복할 수 있는 지표로 생각할 수 있다. 또한 기존의 생태학적 연구를 통해 개체수와는 별개로 야생동물의 종 풍부도가 보유숙주 설치류의 생태에 영향을 준다는 것도 지속적으로 보고되고 있다. 예를 들어 포식동물의 종 풍부도가 증가하면 피식종(prey species)의 활동성이 떨어진다는 연구결과와 설치류의 종 풍부도가 증가하면 설치류들의 활동성이 낮아진다는 연구결과들이 있다.

이에 본 연구에서는 포식동물 및 설치류의 종 풍부도가 높은 지역에서는 낮은 지역에 비해 매개 설치류의 활동성이 낮기 때문에 인간집단에서의 설치류매개질병 전파 위험도가 낮은 것이라는 가설을 상정하였다. 이 가설과 관련하여 기존 연구들을 고찰해보면, 설치류 종 풍부도와 사람에서 질병발생과 관련해서는 질병생태학 분야에서 다수의 논문들이 발표되었지만, 그 효과에 대해서는 명확한 결론이 나지 않은 상황이다. 즉 설치류 종 풍부도, 혹은 다양성이 높은 지역에서 사람에서 질병발생위험이 더 높다는 주장(amplification effect)과 앞서 기술한 것처럼 사람에서의 질병발생위험을 줄인다는 주장(dilution effect, 희석효과)이 아직까지도 대립되고 있는 상황이다. 한편 포식동물 다양성의 영향에 대해서는 거의 연구된 바가 없는 것을 확인할 수 있었는데, 2011년에 Orrock 등이 채널제도(Channel islands)의 8개 섬을 대상으로한 연구에서 포식동물 종 풍부도가 설치류의 한타바이러스 감염증 유병률에 방어작용을 한다는 보고를 한 것이 유일한 연구이다. 그러나 이 연구도 표본수가 낮았다는 점(N=8), 섬 지역을 대상으로하여 육상지역에서의 상황을 반영할 수 없다는 점, 그리고 인간집단에서의 질병발생의 영향을 보지 않았다는 점에서 추가적인 연구가 필요한 상황이라고 할 수 있다.

이러한 배경에서 본 연구를 계획하게 되었다. 결과의 해석력을 높이기 위해서 진드기, 모기등 다른 매개체(vector)가 전파에 있어 필요하지 않는 라싸열, 한타바이러스감염증을 연구 대상질병으로 하였으며, 결과의 일반화를 위해 다양한 생태학적 맥락(ecological context), 즉 3개의 이질적인 지역(서아프리카지역, 브라질, 한국)을 연구대상지역으로 하였다. 또한 혼란요인으로 부터 오는 Bias를 최소화하기 위해 기존 연구를 참고하여, 종풍부도(주 설명변수)와 사람에서의 설치류매개 감염병 발생(결과변수)에 모두 영향을 주는 것으로 보고된 사회경제적요인, 지리적요인, 토지이용, 기후요인을 보정하였다. (Table A-1)

첫번째 연구는 서아프리카 지역의 라싸열(Lassa fever)에 대한 연구로서, 2006년이전까지의 라싸열이 발생하지 않았던 지역 중 2006년 이후 라싸열이 발생한 지역(새롭게 라싸열이 출현한 지역)과 나머지 지역의 차이가 포식동물의 종 풍부도와 상관성이 있는지를 조사하였다. 라싸열의 매개종은 다유방쥐 (Mastomys natalensis)로서 야행성인데, 연구 결과 포식동물의 종 풍부도는 통계적으로 유의한 상관성을 나타내지 않았고 반면에 설치류의 종 풍부도가 높은 지역에서는 라싸열 출현의 확률이 낮은 것으로 나타났다. (Table A-2)

두번째 연구는 브라질에서의 한타바이러스 감염증(New world hantavirosis

hantavirus pulmonary syndrome)에 대한 연구로서, 2007년부터 2014년까지 한타바이러스 감염벙이 보고된 지역(municipality level)과 보고되지 않은 지역의 차이가 포식동물의 종 풍부도와 상관성이 있는지를 살펴보았다. 연구 결과 주행성 일주기를 나타내는 포식종의 풍부도가 높은 지역에서 한타바이러스 감염증의 발생 보고 확률이 낮은 것으로 나타났고, 반대로 야행성 포식동물의 풍부도가 높은지역에서는 한타바이러스 감염증의 발생 보고 확률이 높은 것을 확인할 수 있었다. (Table A-2)

세번째 연구에서는 한국의 유행성출혈열(Old world hantavirosis

hemorrhagic fever with renal syndrome)에 대한 연구로서, 2006년부터 2016년까지 질병관리본부에 보고된 시군구별 유행성 출혈열의 발생건수와 포식동물의 종풍부도가 상관성이 있는지를 보고자 하였다. 연구결과 주행성 포식동물의 풍부도가 높은 지역에서 유행성출혈열 발생건수의 상대위험도가 높은 것으로 나타났으며, 야행성 포식동물의 종 풍부도와는 통계적으로 유의한 상관성을 확인할 수 없었다. (Table A-2)

각 연구는 공개된 자료를 활용한 생태학적 연구로서 여러 한계점을 지니고 있어 해석에 주의가 필요하지만, 매개 설치류종이 우점종인 지역(브라질, 한국)에서는 그 매개종과 일주기가 동일한 포식동물의 종풍부도는 매개감염병의 출현과 발생에 있어 음의 상관관계가 나타났다는 점은 본 연구 서두에서 제기했던 가설, 즉 포식동물의 종 풍부도가 설치류매개감염병의 조절작용을 한다는 주장을 강력하게 뒷받침한다고 볼 수 있다. 본 연구를 통해 나타난 상관성의 크기는 높지 않지만, 만약 위 주장이 이후의 연구를 통해 받아들여지게 된다면 이는 포식동물의 종풍부도가 본 연구에서 대상으로 삼은 라싸열, 한타바이러스감염증 뿐만아니라 다른 모든 설치류매개감염병에도 동일하게 적용될수 있다는 점을 시사하며, 보건학 뿐만 아니라 야생동물 보전분야에 있어서도 의미하는 바가 크다고 할 수 있다.

Rodents account for about 40% of all terrestrial mammals and distributed throughout the world as the one of the most flourished species. They are mainly located in the lower level in the hierarchy of food web and are in the important positions to maintain the structure of the biotic ecosystem. Due to their excellent adaptability to the various environment, they are prevalent even in the area of human residence. Because of these characteristics, it is a host of pathogens that cause human infectious diseases and has been a threat of public health, historically (e.g., the Black Death in the Middle Ages). Even recently, rodent-borne diseases (RBD) have caused various public health and socioeconomic burden, ranging from emerging / re-emerging infectious diseases such as Lassa fever and Black Death to endemic diseases, such as hantavirosis. Disaster-related diseases such as leptospirosis also have been a public health concerns. Many studies have been implemented to identify risk factors of the RBDs which can be applied to develop practical interventions and to predict risk area. However, most studies have focused on individual-level factors, socio-demographic factors, or abiotic environmental factors, such as climate and geographical factors, and relatively ignored the role of biotic factors, especially predators.

Intuitively thinking, the relationship between predators and the reservoir rodents would be simple

The presence of predator suppress the rodent population whereas the absence increase them. The simple intuition would be acceptable for the short-term, but in terms of long-term situation, things become complicated. In the presence of predators, especially specialist predators, the population of prey species decreases in the short term, but the decreased population size of prey suppress the predator population by lack of food, subsequently drive population expansion of prey species. Ostfeld et al., one of the prominent figures in disease ecology, suggested that generalist predators would be a key regulator of prey population and chronically suppress the population, as their predation pressures are diversified not focusing on a single species.

In this study, I investigated whether the species richness of predator directly affects the emergence and incidence of RBDs in human population. To generalize the findings to overall global scale, the relationships through three different empirical studies involving various ecological contexts, different diseases, and heterogeneous distribution level of wildlife were investigated (Table A-1).

The first study was about the Lassa fever in West Africa. I targeted the area without Lassa fever outbreak until 2006, and compare the predator species richness in the area with Lassa fever outbreak after 2006 to the other areas without reported events, in order to examine the regulatory role of predator species richness on the geographical expansion of Lassa fever. The results showed that the risk of Lassa fever emergence was lower in areas with high species richness of rodents than those with lower species richness (Table A-2).

The second study was for the New World hantavirosis (hantavirus pulmonary syndrome) in Brazil. The objective of the study was finding the association between diurnal predator species richness and probability of hantavirosis occurrence in the municipalities between 2007 and 2014. The results showed that the probability of occurrence of reported hantavirus infections was lower in areas with higher species richness of diurnal predatory specie. On the other hand, in areas with high species richness of nocturnal predators, the probability was higher than the others (Table A-2).

In the third study, the number of cases for endemic hemorrhagic fever with renal syndrome (HFRS) was targeted to examine the association with species richness of diurnal predators with surveillance data from Korea Center for Disease Control. The results showed that the relative risk of HFRS was higher in areas with high species richness of diurnal predators, and no significant association was found with species abundance of nocturnal predators (Table A-2).

Although each study has several limitations, and the interpretation should be careful as ecological studies using open access data. However, the study results showed that the significant negative association between RBDs and species richness of predators in the same circadian rhythm with reservoir rodents, when the reservoir rodents were dominant species in the regions, such as Brazil and Korea. The findings strongly support the hypothesis, proposed at the beginning of this study, that the species richness of predators has a noticeable modulating effect on RBDs in human population. Although the effect size of association presented in this study is not high, the implication of the study was not limited to the diseases employed in this study, rather can provide a possible explanation of all other RBDs. Furthermore, the study results may support the necessity of wildlife conservation in a utilitarian point of view.