Systematic Studies on the Mealybugs and Putoids (Hemiptera: Pseudococcidae, Rhizoecidae and Putoidae) and their Evolutionary Relationships with Endosymbionts

Abstract

현재 가루깍지벌레류 및 가시가루깍지벌레류에 대한 분류체계에서는 Pseudococcidae와 Rhizoecidae, Putoidae가 개별적인 과로 분리되어 여겨지고 있다. 하지만, 이들은 모두 하나의 과인 Pseudococcidae로 오랫동안 여겨졌었으며, 현재에도 일부 학자들에 의해 해당 분류체계가 유지되고 있다. 본 연구에서는 이들의 분류와 계통, 진화에 대한 심도 깊은 이해를 위하여, 위 세 개과에 대한 다음과 같은 세가지 주요 연구를 수행하였다. 첫번째, 한반도산 가루깍지벌레류 및 가시가루깍지벌레류의 분류학적 검토, 두번째, 분자계통 및 형태계통을 통한 가루깍지벌레류 및 가시가루깍지벌레류에 대한 계통 및 상위분류체계에 대한 연구, 세번째, 새로운 공생균의 확보와 기주식물에서의 적응방산을 통한 가루깍지벌레류의 종분화에 대한 연구이다. 첫 번째 분류연구에서는 총 29속 79종의 가루깍지벌레류 및 가시가루깍지벌레류에 대한 분류학적 검토가 수행되었다. 이를 통하여 10종의 신종(Atrococcus sp. nov. 1, Atrococcus sp. nov. 2, Atrococcus sp. nov. 3, Coccura sp. nov., Geococcus sp. nov., Phenacoccus sp. nov., Trionymus sp. nov. 1, Trionymus sp. nov. 2, Trionymus sp. nov. 3, and Trionymus sp. nov. 4)과 12종의 미기록종(Crisicoccus azaleae (Tinsley, 1898), Eumyrmococcus smithii Silvestri, 1926, Dysmicoccus boninsis (Kuwana, 1909), D. brevipes (Cockerell, 1893), D. neobrevipes Beardsley, 1959, Paracoccus marginatus Williams & Granara de Willink, 1992, Phenacoccus solani Ferris, 1918, Planococcus minor (Maskell, 1897), Rhizoecus amorphophalli Betrem, 1940, Saccharicoccus chinensis Zhang, Wu & Wu, 2018, S. sacchari (Cockerell, 1895), and Vryburgia distincta (De Lotto, 1964)이 확인되었다. 기존 기록종 중에서는 북한에서만 보고되었던 솜털가루깍지벌레와 대지가루깍지벌레가 남한에서 추가적으로 발생하는 것을 확인하였다. 또한, 본 연구에서 산딸기솜깍지벌레붙이는 솜깍지벌레붙이속(Phenacoccus)에서 솜털가루깍지벌레속(Coccura)으로 변경되어야 함을 보여주었다(Coccura rubicola (Kwon, Danzig & Park, 2003), comb. nov.). 두 번째 계통연구에서는 분자계통분석과 형태계통분석을 통하여 가루깍지벌레류 및 가시가루깍지벌레류에 대한 개별적인 계통수를 도출하였다. 주요 계통별 절대 내생공생균의 종류를 계통해석에 있어 제3의 자료로 이용한 결과, 가루깍지벌레류 및 가시가루깍지벌레류의 계통연구에서는 분자계통이 형태계통보다 신뢰할 만한 분지도를 보여주는 것으로 나타났다. 따라서, 분자계통을 바탕으로 계통해석을 한 결과, Putoidae와 Rhizoecidae (+Xenococcidae)는 Pseudococcidae와 분리된 독립적인 계통으로 여겨져야 함을 보여주었다. 또한, Rastrococcus가 Pseudococcidae에서 분리되어 새로운 과(Rastrococcidae fam. n.)로 분류체계가 변경되어야 함을 보여주었다. 세 번째 진화연구에서는 Pseudococcidae와 Rastrococcidae fam. n., Rhizoecidae (+Xenococcidae)가 중생대 쥐라기시대 후기 또는 백악기 초기에 기원한 이후, 백악기 후기 또는 신생대 초기에 주요한 종분화가 일어난 것으로 추정되었다. 또한, 진화과정 중 위 과(계통)의 개별 공통조상들은 플라보박테리아(Flavobacteriia)와 베타프로테오박테리아(Betaproteobacteria)에 속하는 절대 내생공생균을 확보한 것으로 추정되었다. 기주식물이용에 대한 자료와 추정된 절대 내생공생균의 확보시점을 바탕으로 보면, 가루깍지벌레류 주요 계통의 출현은 새로운 절대 내생공생균의 확보와 연관성이 있음을 보여주었고, 그들의 주요 종분화는 속씨식물상에서의 지속적인 기주이동을 통한 동소적 종분화에 의한 것으로 추론되었다.

In the current classification of mealybugs and putoids, the families Pseudococcidae, Putoidae and Rhizoecidae are widely accepted as separate groups, however, they had been placed in one family Pseudococcidae for a long time and some authors still support the latter classification. In order to deeply understand their taxonomy, phylogeny and evolution, all the three families were dealt with following three main subjects: i) Taxonomic review of mealybugs and putoids in Korean Peninsula; ii) Evolutionary trees of mealybugs inferred from molecular versus morphological approaches, with implications for their higher classification; and iii) Diversification of herbivorous insects triggered by new symbiont acquisitions and adaptive radiation on their host plants: The case of mealybugs. In this taxonomic study, a total of 79 species of 29 genera in the mealybug and putoid families were reviewed with 10 new species, Atrococcus sp. nov. 1, Atrococcus sp. nov. 2, Atrococcus sp. nov. 3, Coccura sp. nov., Geococcus sp. nov., Phenacoccus sp. nov., Trionymus sp. nov. 1, Trionymus sp. nov. 2, Trionymus sp. nov. 3, and Trionymus sp. nov. 4, and 12 new records, Crisicoccus azaleae (Tinsley, 1898), Eumyrmococcus smithii Silvestri, 1926, Dysmicoccus boninsis (Kuwana, 1909), D. brevipes (Cockerell, 1893), D. neobrevipes Beardsley, 1959, Paracoccus marginatus Williams & Granara de Willink, 1992, Phenacoccus solani Ferris, 1918, Planococcus minor (Maskell, 1897), Rhizoecus amorphophalli Betrem, 1940, Saccharicoccus chinensis Zhang, Wu & Wu, 2018, S. sacchari (Cockerell, 1895), and Vryburgia distincta (De Lotto, 1964). Among the described species from North Korea, Coccura suwakoensis (Kuwana and Toyoda, 1915) and Nudicauda orientalis (Borchsenius, 1949), were additionally found from South Korea. Among previous records, Phenacoccus rubicola Kwon, Danzig & Park, 2003 was transferred to the genus Coccura, namely C. rubicola (Kwon, Danzig & Park, 2003), comb. nov. In this phylogenetic study, molecular and morphological phylogenetic trees for mealybugs were separately reconstructed. As a results, the molecular phylogeny (based on DNA fragments from eight regions: a mitochondrial gene (COI), nuclear ribosomal RNA genes (18S and 28S D2 and D10), elongate factor-1α (EF-1α 5 and 3), Dynamin and wingless) was more reliable than morphological phylogeny (based on 105 morphological characters of the adult females), which was determined by the types of obligate endosymbionts of each lineage as the third data. Based on the molecular phylogeny, the separation of the families Putoidae, Rhizoecidae, and Xenococcidae from Pseudococcidae was well-supported as well as a newly recognized lineage (family Rastrococcidae fam. n.). In this evolutionary study, the origins of the families Pseudococcidae, Rastrococcidae fam. n., Rhizoecidae, and Xenococcidae were estimated in the Late Jurassic or early Cretaceous, and they had the following radiations mostly in the Late Cretaceous or Cenozoic. During their evolution, the most common ancestors of each family seem to be infected by the three obligate endosymbionts belonging to Flavobacteriia and Betaprotoebacteria. Based on their feeding traits and estimated time of symbiont infections, the emergences of major lineages in the mealybugs were likely triggered by acquisitions of new obligate endosymbionts. After that, their following radiations might have resulted from the sympatric speciation through continuous host shifts on angiosperms.