Successional dynamics of taxonomic structure and potential functions of soil microbial communities along the gradient of deglaciation in polar regions

Abstract

Glacier forelands have long fascinated ecologists and soil scientists by providing ideal places to study the patterns and processes of ecological succession. Previous studies on ecological succession in glacier forelands have focused mainly on the vegetation development or pedogenesis, but relatively less attention has been paid to microbial succession, especially in polar regions such as the High Arctic and Antarctica. In addition, former studies on microbial succession have typically focused on a single taxonomic group and often lack the examination on chemical turnover of organic substrates corresponding to biological turnover, resulting in a limited understanding of microbial succession in glacier forelands.

In order to get a comprehensive understanding of microbial succession in glacier forelands of polar regions, this thesis aimed to investigate the successional changes of microbial communities in both the biological aspects (e.g., taxonomic compositions, functional profiles, and interactions between microbial groups) and the chemical aspects (e.g., diversity and compositional changes of dissolved organic matters). To acquire the knowledge on microbial community succession at the very early successional stages prior to plant colonization, the successional dynamics and assembly processes of bacterial and fungal communities were compared along a soil age gradient of 10 years on the Fourcade glacier foreland. Bacterial and fungal communities in recently deglaciated soils are largely decoupled from each other during succession and exert very divergent trajectories of succession and assembly under different selective forces. In addition to the study on successional patterns of microbial communities in unvegetated glacier forelands, the compositional changes of four different microbial communities (bacteria, fungi, protists, and archaea) and their interactions were investigated to gain a holistic view of microbial succession on a glacier foreland of the High Arctic along the 100 years of deglaciation. Overall, microbial community structures changed in a directional manner and environmental properties played a key role in the compositional changes following deglaciation. A higher proportion of the interactions between microbial groups in late than early soil-age gradients suggested that bacterial, fungal, and protistan communities less independently respond to glacier retreat along the soil-age gradient. Microbial succession involves not only changes in other biological communities but also at the same time changes in the diversity and composition of organic molecules mediated by biological processes. The successional dynamics of soil dissolved organic matter (DOM) and its relationship with microbial communities were examined following deglaciation in the High Arctic. The succession of DOM followed a distinct pattern from the patterns of microbial communities but is strongly associated with biological soil crusts (BSCs). Also, the abundance and richness of DOM molecule showed closer relationships with potential metabolic capability and in situ activity than the taxonomic structure of microbial communities.

This thesis advanced the understanding of microbial succession in newly exposed glacier forelands of polar regions by providing the knowledge on not only successional dynamics of various microbial communities but also multitrophic interactions following soil-age gradient since deglaciation. Additionally, this study provides novel insights into interactions between organic compounds and microbial communities during succession. Consequently, these results can advance our understanding of belowground microbial succession in deglaciated terrains of polar regions.

빙하 후퇴 지역 (glacier forelands)은 시간에 따른 생태학적 천이 과정 및 패턴을 연구하는데 이상적인 장소를 제공함으로써 지난 오랜 시간 동안 많은 생태학자와 토양학자들을 매료시켜왔다. 빙하 후퇴 지역에서 이루어진 생태적 천이 (ecological succession)에 대한 이전 연구들은 주로 식생 천이나 토양 발달에 초점을 맞추었으며 특히 고위도 북극이나 남극에서의 미생물 천이 (microbial succession)에 대한 연구는 많이 이루어지지 않았다. 또한 미생물 천이에 대한 이전 연구들은 주로 단일 분류군에 대해서만 초점을 맞추고 있으며 생물학적 변화에 상응하는 유기물의 화학적 변화에 대한 연구가 부족하여 이는 빙하 후퇴 지역에서의 미생물 천이에 대한 이해가 부족해지는 결과를 낳았다. 극지역 빙하 후퇴 지역에서의 미생물 천이에 대한 포괄적인 이해를 얻고자 본 연구는 미생물 천이의 생물학적 측면 (예를 들어, 군집의 구성, 기능적 프로파일, 미생물 그룹간의 상호작용)과 화학적 측면 (예를 들어, 용존 유기물의 다양성 및 구성의 변화)에서 연구하였다.

식물이 발달하기 이전의 극 초기 빙하 후퇴 지역에서의 미생물 천이에 대한 지식을 얻고자 세균 및 곰팡이 군집의 천이적 변화를 빙하가 후퇴한 지 약 10년여 지난 포케이드(Fourcade) 빙하 후퇴 지역에서 연구하였다. 그 결과, 극 초기 빙하 후퇴 지역에서 세균과 곰팡이 군집의 천이는 서로 분리되어 진행되며 서로 다른 선택적 요인의 영향으로 상반된 천이 패턴을 나타내었다. 극 초기 지역에서의 미생물 천이에 대한 연구에 이어, 미생물 천이를 전체적인 관점에서 이해하고자 고위도 북극에 위치한 약 100여년간 빙하가 후퇴한 지역에서 4개의 서로 다른 미생물 군집들 (세균, 진균, 원생생물 그리고 고세균)의 천이 패턴과 그들의 상관관계를 연구하였다. 종합적으로, 여러 미생물 군집의 구조는 빙하 후퇴 이후 시간에 따라 방향적으로 변화하였으며 이에 환경 요인들이 큰 영향을 주었다. 그리고 미생물 그룹들 간의 상관관계는 초기보다 후기에서 그 비중이 높았는데 이는 세균, 진균, 원생생물의 군집이 점차 덜 독립적으로 (보다 상호작용하며) 빙하 후퇴에 반응한다는 것을 시사한다. 미생물 천이는 다른 생물학적 군집의 천이 뿐만 아니라 동시에 생물학적 과정과 관련된 유기물의 다양성 및 구성적 변화를 함께 동반하기에, 토양의 용존 유기물의 천이 변화 및 미생물 군집간의 관계에 대해 연구를 고위도 북극의 빙하 후퇴 지역에서 진행하였다. 토양의 용존 유기물의 변화 패턴은 미생물의 천이와 다른 패턴을 나타내었으나 biological soil crusts (BSCs)의 발달과 강한 상관관계가 있었다. 그리고 용존 유기물의 양과 다양성은 미생물 군집의 분류학적 구조보다 미생물의 잠재적 대사능 (potential metabolic capability) 및 실제 물질 대사 능력 (in situ activity)과 보다 밀접한 관계를 나타내었다.

본 연구는 빙하 후퇴에 따른 다양한 미생물 군집들의 천이 패턴 및 이들의 상관관계 변화에 대한 지식을 제공함으로써 빙하 후퇴 지역의 미생물 천이에 대한 이해를 증진시켰다. 또한, 천이가 진행되는 동안 토양 유기물과 미생물 군집 간의 상호작용에 대한 새로운 관점을 제공하였다. 종합적으로, 본 연구를 통해 극지역 빙하 후퇴 지역 토양 밑의 미생물 천이에 대한 이해를 향상시킬 수 있었다.