Effects of temperature, light, nutrients from two sources, prey, and predators on the distribution and bloom formation of marine autotrophic and mixotrophic plankton

Abstract

Marine autotrophic and mixotrophic plankton are major components of marine ecosystems and play diverse ecological roles such as primary producers, prey, and predators in planktonic food webs. These plankton are also involved in overall marine energy flow and biogeochemical cycling of major elements. Thus, understanding the ecology of planktonic species and communities is a critical step toward realizing the complete structure and function of marine ecosystems. Certain plankton blooms may also cause marine ecosystem imbalances, resulting in, for example, large-scale mortality of commercial fish and shellfish. Furthermore, many autotrophic and mixotrophic plankton species form harmful algal blooms (HABs), resulting in massive economic losses worldwide. To minimize these losses, bloom outbreak mechanisms should be fully characterized and the outbreaks should be predicted. However, forecasting bloom outbreaks is only possible with a thorough understanding of the ecology and physiology of the species and community. This thesis explores the effects of several physical (i.e., temperature and light intensity), chemical (i.e., nutrients from freshwater input and deep cold water), and biological factors (i.e., prey availability and predation) on the growth rates of marine autotrophic and mixotrophic plankton species and communities, through various field and laboratory experiments. Using the results obtained from these experiments, bloom formation and the distribution of the bloom-forming species could be predicted. In Chapters 2 and 3, I explored the effects of two major nutrient sources (i.e., nutrients from freshwater and deep cold water) on bloom formation in nearshore and offshore waters in the South Sea of Korea. More specifically, in Chapter 2, I detailed the daily nutrient and chlorophyll-a concentration variation as well as the growth rates of natural phytoplankton assemblages in incubated seawater collected from the coastal waters off Yeosu. The seawater samples were collected seven times before and after freshwater input between May and August 2019. Using the results obtained from these experiments, in combination with previously collected magnitude and timing data on natural blooms in other regions, I developed best-fit equations to describe the magnitude and timing of bloom peaks. Moreover, in Chapter 3, I measured the growth rates of four major bloom-forming species, namely Prorocentrum donghaiense, Tripos furca, Alexandrium fraterculus, and Margalefidinium polykrikoides in seawater collected from three different depths at an offshore station in the South Sea of Korea. Using the growth rates and calculated migration depths of the four species, scenarios explaining the presence of the bloom-forming species with varying deep cold water positions were provided. In these scenarios, P. donghaiense, T. furca, and A. fraterculus dominated the plankton composition when deep cold water intruded to a depth of 10 m; however, A. fraterculus and M. polykrikoides dominated when deep cold water retreated to a depth of 20 m. Finally, the harmful dinoflagellate M. polykrikoides alone dominated the plankton composition when deep cold water retreated to depths greater than 30 m. The scenarios developed here for the bloom-forming species were supported by data recorded during the serial bloom events in 2014. In Chapters 4–6, I explored the taxonomy, growth, and distribution of a newly described mixotrophic dinoflagellate in the family Kareniaceae, a family notorious for HABs and one that is affected by various abiotic and biotic factors. In Chapter 4, using molecular, morphological, and biochemical analyses, I established the dinoflagellate Shimiella gracilenta as a new genus and species in the family Kareniaceae. In Chapter 5, the distribution of S. gracilenta in Korean coastal waters was investigated using surface water samples that were collected from 28 stations along the Korean Peninsula and Jeju Island during 2015–2018. Quantitative real-time polymerase chain reaction revealed that S. gracilenta cells were detected at least once at all stations and in each season, indicating their wide spatiotemporal distribution. Furthermore, feeding experiments revealed that S. gracilenta predates on a diverse array of prey taxa. These results indicate that the eurythermal and euryhaline characteristics of S. gracilenta, as well as its ability to feed on various prey species and perform kleptoplastidy, are likely responsible for its wide spatiotemporal distribution. However, throughout the study period, the highest S. gracilenta abundance recorded was only 3 cells per mL. Furthermore, the threshold prey concentration for S. gracilenta growth (i.e., 5,618 Teleaulax amphioxeia cells per mL) is much greater than the highest recorded abundance of T. amphioxeia (i.e., 667 cells per mL). Thus, during the study period, T. amphioxeia was unlikely to have supported the growth of S. gracilenta in the field. In Chapter 6, S. gracilenta growth rates, with and without prey, were found to be positive or zero at temperatures of 5–25°C, but negative at temperatures ≥ 30°C. Using the spatiotemporal distribution and survival temperature range data of S. gracilenta, I developed scenarios for its distribution under elevated temperature conditions (i.e., increases of 2°C, 4°C, and 6°C). These scenarios show that S. gracilenta will not survive at certain additional stations under specific elevated temperature conditions during summer (i.e., increases of 2°C, 4°C, and 6°C) or autumn (i.e., an increase of 6°C). In Chapter 7, I explored the effects of light intensity, water temperature, and predation on the growth rates of Takayama helix in the family Kareniaceae. This species is known to kill abalone larvae and was recently identified as mixotrophic. Under both autotrophic and mixotrophic conditions, T. helix grew at temperatures of 15–28°C, but not at temperatures ≤ 10°C or ≥ 30°C. Regarding light intensity, positive T. helix growth rates were observed under 6–58 µmol photons m-2 s-1 of light in both autotrophic and mixotrophic conditions. However, unfavorable light conditions (i.e., ≥ 247 µmol photons m-2 s-1) in autotrophic conditions resulted in photoinhibition of growth rates, while mixotrophic conditions maintained positive growth rates under the same unfavorable light conditions. Thus, mixotrophy represents a survival strategy for T. helix under unfavorable high light conditions. Furthermore, should the mortality rate of T. helix be high due to predation, then T. helix is unlikely to prevail because of its relatively lower growth rate. In Chapter 7, I also show that various factors, namely reciprocal predation, lysis, an absence of feeding, and the low ingestion rates of common heterotrophic protists that prey on T. helix, may ultimately result in a low mortality rate due to predation, thereby compensating for the low growth rate of T. helix. Thus, minimizing the impact of predation via grazing may be an effective survival strategy for slow-growing dinoflagellate species such as T. helix. This dinoflagellate is likely to have a wide spatiotemporal distribution due to its ability to feed on various prey and its low mortality rate; however, the effect of photoinhibition may result in it being restricted to subsurface waters. In this Ph.D. thesis, both field and laboratory experiments were used to explore most parameters that affect the growth rates of marine autotrophic and mixotrophic plankton, as well as their distribution and bloom formation. Furthermore, this thesis provides equations and scenarios for conceptual and numerical models to be used for predicting the distribution and bloom outbreaks of marine autotrophic and mixotrophic plankton. Ultimately, this thesis contributes to an improved understanding of the structure and function of marine ecosystems and increases the prediction accuracy of marine autotrophic and mixotrophic plankton bloom formation.

해양 독립영양 및 혼합영양 플랑크톤은 해양생태계의 주요 구성 요소로, 플랑크톤 먹이망에서 일차생산자, 먹이, 포식자 등 다양한 생태학적 역할을 한다. 또한, 이들은 해양에서 전반적인 에너지의 이동과 물질의 생지화학적 순환에 관여하는 매우 중요한 생물이다. 따라서 이 플랑크톤 종과 군집의 생태를 이해하는 것은 해양생태계의 구조와 기능을 이해하기 위한 중요단계라고 할 수 있다. 특정 플랑크톤 종이 크게 번성할 경우 해양생태계의 불균형과 상업용 어패류의 대량 폐사를 유발하기도 한다. 특히 많은 독립영양 및 혼합영양 플랑크톤 종은 유해성 조류대번성을 형성하여 전 세계적으로 막대한 경제 손실을 일으켜 왔다. 이러한 손실을 최소화하기 위해서는 이들의 분포와 대번성의 발생 기작을 완전히 이해함으로써 발생을 예측할 수 있어야 한다. 특히, 대번성 발생을 예측하기 위해서는 종 및 군집의 생태생리적 특성에 대한 이해가 필수적이다. 본 학위논문은 다양한 물리적(온도 및 광도), 화학적(담수 및 심층냉수로부터 공급된 영양염류), 생물학적 요인(먹이 및 포식자)이 해양 독립영양 및 혼합영양 플랑크톤 종 및 군집의 성장률에 미치는 영향을 규명하였다. 본 연구에서 수행한 다양한 현장 연구와 실내 실험 결과를 이용하여 대번성 원인종의 대번성 형성 및 분포를 예측할 수 있다. 2~3장에서는 남해 연안 및 외해의 두 가지 주요 영양염류 공급원인 담수와 심층냉수가 대번성 형성에 미치는 영향을 규명하였다. 2장에서는 2019년 5월부터 8월까지 담수 유입 전후 7회에 걸쳐 남해안 여수 연안에서 채집한 해수를 배양하여, 식물플랑크톤 군집의 엽록소-a 및 영양염 농도의 일별 변동, 그리고 성장률을 조사하였다. 결과적으로 본 연구의 결과와 타 지역의 실제 대번성 규모 및 시기에 대한 데이터를 기반으로, 대번성의 규모와 시기를 설명할 수 있는 최적 방정식을 개발하였다. 3장에서는 남해 외해에 위치한 한 정점의 세 수심에서 해수를 채집하고, 이해수에 4대 대번성 원인종인 Prorocentrum donghaiense, Tripos furca, Alexandrium fraterculus, Margalefidinium polykrikoides을 배양한 후 이들의 성장률을 각각 측정하였다. 각 종의 성장률과 수직이동 수심에 대한 데이터를 기반으로 심층냉수의 위치에 따른 대번성 원인종을 설명하는 시나리오를 제시하였다. 이 시나리오에 따르면, 심층냉수가 10m 수심으로 유입될 시에는 P. donghaiense, T. furca, A. fraterculus가 우점할 수 있으나, 심층냉수가 20m 수심으로 내려갔을 때에는 A. fraterculus와 M. polykrikoides가 우점할 수 있었다. 그러나 심층냉수가 30m 수심으로 내려가면 유해성 와편모류인 M. polykrikoides만이 우점할 수 있었다. 본 학위논문에서 개발한 심층냉수의 위치에 따른 대번성 원인종에 관한 시나리오는 2014년에 발생한 연속적 대번성을 기록한 데이터에 의해 검증되었다. 4~6장에서는 유해성 조류대번성으로 악명 높은 Kareniaceae과 내에서 다양한 비생물적 및 생물적 요인에 의해 영향을 받는 혼합영양 와편모류의 분류, 성장률, 분포를 규명하였다. 4장에서는 분자학적, 형태학적, 생화학적 분석 결과를 바탕으로, Shimiella gracilenta를 Kareniaceae과 내의 신속 및 신종 와편모류로 분류하였다. 5장에서는 2015~2018년 한반도와 제주도 연안의 28개 관측소에서 표층수 시료를 채집하여 한국 연안에서 S. gracilenta의 분포를 조사하였다. 채집한 시료를 실시간 중합효소연쇄반응법으로 분석한 결과, S. gracilenta는 모든 관측소와 각 계절에 최소 한번 이상 검출되었으며, 이는 S. gracilenta가 넓은 시·공간에 분포한다는 것을 의미한다. 또한, 먹이섭식 실험 결과를 통해 S. gracilenta가 다양한 먹이 분류군을 섭식한다는 사실을 밝혔다. 이러한 결과들은 S. gracilenta의 특성으로 광온성 및 광염성, 다양한 먹이종을 섭식하는 능력, 먹이의 엽록체를 한시적으로 보유하여 광합성을 수행하는 능력이 이 종의 넓은 시·공간 분포에 영향을 미쳤을 가능성이 있음을 보여 준다. 그러나 2015~2018년 현장에서 S. gracilenta의 최대밀도는 3 cells mL-1에 불과했다. 본 연구에서 규명한 S. gracilenta의 성장을 위한 임계 먹이 농도(5,618Teleaulax amphioxeia cells mL-1)는 연구 기간 동안 T. amphioxeia의 현장 최대밀도(667 cells mL-1)보다 훨씬 높았다. 이는 연구 기간 동안 S. gracilenta가 먹이인 T. amphioxeia를 섭식하여 성장했을 가능성이 매우 낮았음을 의미한다. 6장에서 수온이 S. gracilenta의 성장률에 미치는 영향을 조사한 결과, S. gracilenta는 5~25°C에서는 성장하지 않거나 양의 성장률을 보였으나 30°C 이상에서는 음의 성장률을 보였다. 또한, S. gracilenta의 시·공간 분포와 생존 온도 범위에 대한 데이터를 기반으로 +2, +4, +6°C 상승조건에서 S. gracilenta의 분포를 예측하는 시나리오를 개발하였다. 이 시나리오는 S. gracilenta가 여름에는 +2, +4, +6°C 상승 조건일 때, 가을에는 +6°C 상승 조건일 때 더 많은 관측소에서 생존하지 못할 것으로 설명하였다. 7장에서는 광도, 수온, 포식이 Kareniaceae과에 속하는 Takayama helix의 성장률에 미치는 영향을 규명하였다. T. helix는 전복 유생을 죽이는 것으로 알려져 있으며 최근에는 혼합영양성인 것으로 밝혀졌다. 독립영양 및 혼합영양이 가능한 환경에서 T. helix는 15~28°C에서 성장했지만 ≤ 10°C 또는 30°C에서는 성장하지 않았다. T. helix의 성장에 대한 광도의 영향을 살펴보자면, 6~58 µmol photons m-2s-1의 광도 범위일 때 독립영양 및 혼합영양이 가능한 환경에서 모두 T. helix의 양의 성장률이 관찰되었다. 그러나 특정 광도 이상(≥ 247 µmol photons m-2s-1)일 경우, 독립영양만이 가능한 환경에서는 광저해로 인하여 T. helix의 음의 성장률이 관찰된 반면, 혼합영양이 가능한 환경에서는 양의 성장률이 관찰되었다. 따라서 본 연구는 특정 광도 이상의 불리한 광조건에서 혼합영양이 T. helix의 생존 전략 중 하나임을 밝혔다. 한편 T. helix는 상대적으로 낮은 성장률을 가지고 있기 때문에 T. helix의 피식률이 높다면 이 종은 현장에서 우점하기 쉽지 않을 것이다. 본 연구는 종속영양 원생생물의 T. helix에 의한 용해, T. helix와의 상호포식, 비섭식, 낮은 섭식률로 인해 T. helix의 피식률이 낮으며, 이로써 이 종의 낮은 성장률을 보완할 수 있음을 밝혔다. 따라서 포식압을 최소화하는 것은 T. helix처럼 느리게 성장하는 와편모류에게 효과적인 생존전략이 될 수 있다. T. helix는 다양한 먹이를 섭식하는 능력과 낮은 피식률로 인해 넓은 시·공간에 분포할 가능성이 높지만, 광저해로 인해 표층 아래에 서식할 것으로 예측된다. 본 박사학위논문은 다양한 현장 연구와 실내 실험을 통해 해양 독립영양 및 혼합영양 플랑크톤의 성장률, 분포, 대번성 형성에 영향을 미치는 대부분의 변수에 대해 규명하였다. 또한, 본 박사학위논문은 해양 독립영양 및 혼합영양 플랑크톤의 분포와 대번성 형성을 예측할 수 있도록 개념모델과 수치모델을 위한 방정식과 시나리오를 제공하였다. 따라서, 본 박사학위논문은 해양생태계의 구조와 기능을 이해하고 해양 독립영양 및 혼합영양 플랑크톤의 분포 및 대번성 형성을 예측함에 있어서 정확도를 높이는 데 기여할 것으로 기대된다.